Tylor Tuskmon, som precis har tagit examen från Monsters University med högsta betyg, beger sig till Monsters and Company för att uppfylla sin dröm om att bli en Terror... eller kanske inte. Han upptäcker att de inte längre behöver Terrors, utan Jokers! Tylor blir tillfälligt placerad i Monsters Intervention Force Team. Trots att hans ursprungliga dröm håller på att gå i kras ger Tylor sig själv ett nytt uppdrag: att bli en Joker.