Als Fritz sich in den Urlaub verabschiedet, wird Duncan zufällig als vorübergehender Aufseher ausgewählt. Seine erste Amtshandlung: Tylor so richtig die Laune zu verderben. Es dauert nicht lange und Tylor und Duncan geraten in Streit – wobei sich Dutzende alter Schreikanister entladen – und so lösen sie versehentlich einen stadtweiten Stromausfall aus. Daraufhin wird ein nüchterner Ermittler der Monstropolis Energie Regulierungs-Kommission (M.E.R.K.) zur Monster AG entsandt. Duncan und die anderen fürchten um ihre Arbeitsplätze, also tut sich MAFT zusammen, um sein Verbrechen zu vertuschen. Am Ende kommt Fritz zurück und der Ermittler stellt seine Untersuchung ein, doch Mike und Sulley kommen hinter die Vertuschung. Aus Mitleid mit Duncan hält Tylor für ihn den Kopf hin, damit Duncan nicht gefeuert wird, doch da schreitet Fritz ein, um ihre beiden Jobs zu retten – was die beiden rivalisierenden Kollegen dann etwas näher zusammenbringt.
Wer kein Disney+-Abo besitzt, aber trotzdem Fan des Monsters-Franchise ist, der hat Glück: Ab dem 11. September um 22:20 Uhr wird die Serie beim Disney Channel ausgestrahlt. Kurz zuvor, nämlich am 1. September, wird auf Disney+ das Staffelfinale veröffentlicht.
Monsters at Work setzt rund sechs Monate nach den Geschehnissen des 2001er Films Die Monster AG ein. Statt auf Schrecken und Geschrei setzt Monstropolis nun auf das Lachen der Kinder, welches zehnmal mehr Energie bringt.